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已知一批雙翅目昆蟲大約在2.4億年前來自中三疊世,并在中三疊世和晚三疊世廣泛分布。[9]發散時代的系統發育分析表明,雙翅目昆蟲起源于二疊紀,大約在2.6億年前。[10]現代花直到白堊紀(約1.4億年前)才出現ng植物,因此,原來的雙翅目昆蟲除了花蜜之外,一定有著不同的營養來源?;谠S多現代蠅類對閃亮的飛沫的吸引力,有人認為它們可能以當時大量的吸液蟲產生的蜜露為食,雙翅目昆蟲的口器很適合軟化和研磨結皮的殘留物。雙翅目昆蟲中包括尾蚴科和神秘的若蟲科。在三疊紀,大約2.2億年前,許多下雙翅目的新種已經發育。許多下臂蟲出現在大約1.8億年前的侏羅紀。第三次輻射發生在早第三紀,6600萬年前。
雙翅目昆蟲的系統發育位置一直存在爭議。全代謝昆蟲的單系性早已被人們所接受,其主要目為鱗翅目、鞘翅目、膜翅目和雙翅目,正是這些類群之間的關系造成了困難。雙翅目和鱗翅目(蝴蝶和蛾子)、毛翅目(燈蛾)、蚤目(跳蚤)、長翅目(蝎子蠅)以及可能的散翅目(扭翅蠅)一起被廣泛認為是甲翅目的一員。雙翅目在蟻群中與蚤目和甲翅目分類,但這還沒有被分子研究證實。
雙翅目昆蟲傳統上分為兩個亞目,線蟲綱和短尾目,以觸角的不同而區別開來。線蟲通過其細長的身體和許多由蚊子和鶴蠅代表的分段的、通常是羽毛狀的觸角來識別。臂尾蟲體更圓,觸角短得多。[14][15]隨后的研究發現,線蟲屬是非單系的,現代系統發育學將臂尾蟲歸入以前歸入線蟲屬的類群中。系統發育樹的構建一直是研究的主題。下面的cladogram基于flytree項目。